E-infectious Diseases

Parasites manipulateurs

Parasites ‘manipulateurs’ : grillons suicidaires, chenilles rockeuses et cigales sous stupéfiants

écrit par Paul, relu par Diane

Broken Vessel | Hollow Knight Wiki
Dans le jeu récent Hollow Knight, l’ ”Infection” (représentée sous la forme de boules oranges) manipule le comportement des habitants d’Hallownest en les rendant agressifs envers le joueur. Le joueur doit esquiver des armées d’insectes infectés pour mener à bien sa mission.

Une simple fiction ? Dans cet article, on verra l’omniprésence sous-estimée des parasites manipulateurs, dont l’infection influence le comportement de l’hôte, devenant zombie, suicidaire ou esclave. On parlera de cigales hyper excitées sexuellement, de grillons suicidaires ou encore de chenilles qui se tapent la tête contre le sol, du dialogue biochimique entre le parasite et ses hôtes, et l’importance de ces interactions. Enfin, est-ce que l’Homme est épargné par les parasites manipulateurs ?

NB : Pour simplifier la lecture, certaines simplifications ont été volontairement faites. Vous pouvez en apprendre plus dans la partie III facultative qui précise certains termes, indique les sources, et récapitule l’ensemble des parasites évoqués dans cet article.

I – Histoires et diversité des parasites ‘manipulateurs’

Certains parasites ont des cycles très complexes [Box 1]. Avant de rejoindre leur hôte définitif où a lieu la reproduction sexuée, ils transitent parfois dans des hôtes intermédiaires très différents tant par leur physiologie que par leur mode de vie. 

Les chercheurs ont remarqué que l’infection par certains parasites conduit à des modifications de la couleur, du rythme circadien, du métabolisme, ou du sexe de l’hôte infecté. L’un des exemples les plus impressionnants visuellement peut se voir sur les escargots infectés par le ver Leucochloridium (la photo n’a pas été mise dans l’article mais voilà le lien si vous êtes curieux). Leur “oeil” droit se met à grossir, à se colorer et à pulser, ressemblant à une chenille, et exposerait l’escargot infecté à la prédation par les oiseaux, l’hôte définitif du ver.

Dans d’autres cas, la présence du parasite conduit à des modifications surprenantes du comportement de son hôte : absence de réaction face aux prédateurs, suicide ou protection de son parasite Dans cet article, on se focalisera majoritairement sur ces parasites dits manipulateurs.

I-A) Comment passer d’un hôte A à un hôte B ? : perception du danger altérée et autres histoires

Nous verrons des exemples où le parasite passe du milieu terrestre à aquatique et vice-versa, et en parallèle des exemples où l’hôte B est un prédateur ou non de l’hôte A en manipulant les comportements d’orientation ou de socialité.

I-A-1) Les grillons baigneurs. De la prairie/forêt vers l’eau.

Nous n’avons pas mis les photos du parasite, mais si vous êtes curieux, vous pouvez voir tout ceci en vidéo.

Il n’est pas rare de croiser un insecte terrestre comme un grillon avec un comportement étrange : il saute dans l’eau, comme le bassin d’une piscine, et s’y noie. Le grillon récidive lorsque l’on tente de l’extraire de l’eau pour le sauver.
Une fois dans l’eau, un long ver fin (ex: ver nématomorphe Paragordius tricuspidatus) émerge alors du grillon noyé. Ce ver est 10 fois plus grand que le grillon de base, un peu comme si nous avions “un tuyau d’arrosage de 12 mètres dans notre estomac qui grignotait tous les organes non vitaux avant de nous pousser à sauter dans l’eau !”.
Le ver rejoindra ensuite son hôte définitif, une larve d’insecte aquatique. Pour passer d’un hôte terrestre à un hôte aquatique, le ver manipulerait le comportement d’orientation vers la lumière (un point d’eau dans une forêt apparaît plus clair) du grillon pour pousser le grillon à aller dans l’eau, tel un papillon de nuit voletant vers une lampe.

I-A-2) Les crevettes sociales ou en décalage horaire. De l’eau vers les airs.

Le cycle du ver Gynaecotyla se compose d’une phase dans un escargot marin, une phase dans un petit crustacé, et une dans un oiseau (goéland ou une mouette par exemple). Le parasite conduit les crustacés infectés à migrer vers la plage étonnamment lorsqu’une marée haute précède une marée basse nocturne. Lorsque les oiseaux cherchent à manger, ils découvrent les crustacés échoués et ingèrent alors les parasites. Le parasite modifie non seulement le comportement des crustacés pour les amener à s’échouer sur une plage, mais déclenche ce comportement à un timing très précis en influençant l’horloge interne.

Les gammares (“crevettes”) infectés par le ver Microphallus papillorobustus deviennent intrépides et se mettent à tournoyer en surface au lieu de se cacher (géotactisme inversé), les exposant ainsi à une prédation par les oiseaux (hôte définitif). Ici la photophobie (comportement de fuite de la lumière) est modifiée en présence du ver.

Les Artemia, de petits crustacés des marais salants, sont infectés par le ver parasite Flamingolepis liguloides. Elles deviennent alors roses et s’agglomèrent en essaims et en surface avec d’autres crustacés infectés. On postule qu’elles deviennent alors plus visibles aux yeux des flamants roses, prédateurs des crevettes et hôtes définitifs du ver parasite Flamingolepis liguloides.

I-A-3) Les rats amoureux

Le parasite  unicellulaire Toxoplasma gondii infecte des Mammifères : le chat (hôte définitif) et le rat (hôte intermédiaire). Ce parasite manipule le rat, ordinairement cherchant à éviter les chats, pour qu’il soit irrésistiblement attiré par l’urine des chats. Il se met alors, tel un missile à tête chercheuse, à courir en direction de la source d’odeur, se jetant alors dans la gueule d’un chat. Et le cycle de transmission du parasite recommence ! Le parasite libère dans le cerveau une enzyme, la tyrosine hydroxylase, qui permet la synthèse de la dopamine (une neuro-hormone du plaisir). La dopamine serait alors l’outil de cette manipulation et expliquerait pourquoi les rats, d’instinct plutôt craintifs envers le chat, deviennent alors attirés par eux.

I-A-4) Les fourmis asociales et figées sur un brin d’herbe

Plus cher que la truffe !

Les insectes sont infectés par des champignons qui influencent le comportement des insectes infectés de manière à faciliter la dispersion des spores du champignon. L’un des exemples le plus connu est le cas du Yarsagumba (ou “viagra Himalayen). Il s’agit d’une chenille infectée par un champignon, qui est un mets très prisé en Chine et dont le prix peut atteindre 100000 $/kg, soit beaucoup plus cher que la truffe. Les champignons Ophiocordyceps unilaterales forcent les fourmis (Camponotus atriceps) à escalader un brin d’herbe ou une branche, à le mordre et à rester immobile. Lorsque le champignon est mature, ses filaments se nourrissent du cerveau de la fourmi, la tuant par conséquent. L’appareil reproducteur (sporophore) du champignon perce la cuticule et libère des spores, qui se dispersent et infectent d’autres fourmis situées en contrebas.

L’escargot, la fourmi et le mouton

Un autre parasite, la petite douve du foie Dicrocoelium dendriticum provoque le même type de comportement chez un de ses hôtes intermédiaires, la fourmi Formica fusca.

Son cycle de vie commence dans le foie d’un ruminant où le ver mature pond des œufs qui se retrouvent dans les bouses. Les larves du parasite infectent ensuite des escargots. Ceux-ci se mettent à “tousser” des gouttelettes de bave, qui contiennent également des larves matures. Des fourmis se nourrissent de ces gouttelettes et deviennent à leur tout infectées. 

Pour rejoindre son hôte définitif, une vache, qui est pourtant herbivore, le parasite migre de l’intestin de la fourmi à sa tête. Il libère alors des substances chimiques qui conduisent la fourmi à quitter sa colonie le soir, à aller tout en haut d’un brin d’herbe et le mordre, et à rester immobile au sommet de ce brin d’herbe jusqu’à ce qu’un herbivore consomme le brin d’herbe et la fourmi immobile. A l’aube, si la fourmi est toujours en vie, elle retourne au sol et se comporte normalement (une température trop haute est fatale au parasite). Le parasite reprend le contrôle de la fourmi au crépuscule jusqu’à ce qu’elle soit consommée par un herbivore.

Des stratégies convergentes

Ici, deux parasites avec des cycles de vie et structure totalement différents conduisent la fourmi à prendre de la hauteur et à mordre en continu un brin d’herbe. Mais le mécanisme est différent. Pour la petite douve du foie, une larve “pirate” migre dans le cerveau et libère des substances chimiques. Pour le champignon Ophiocordyceps, les filaments forment un réseau qui entoure les muscles, un peu comme un marionnettiste qui contrôle le mouvement des membres de sa marionnette.

I-A-5) Les cigales hypersexuelles 

Cigale périodique infectée par le champignon Massospora
Infectées par le champignon Massospora, les cigales mâles perdent leur abdomen (et leurs parties génitales) qui est remplacé par un “bouchon”, une masse de filaments du champignons. Ils deviennent également hyperactifs avec une envie de s’accoupler , facilitant la dissémination du champignon.

On observe également que ces cigales infectées agitent leurs ailes (comportement plutôt spécifique aux cigales femelles) pour attirer d’autres mâles sains. Ce comportement pourrait être lié à la sécrétion d’alcaloïdes amphétamines (cathinone et psilocybine) par le champignon “hallucinogène”, bien que l’on ne connaisse pas exactement le rôle des drogues sur les cigales. Ici, le comportement sexuel de l’hôte est altéré.

I-B) Motivation altérée : Quand l’hôte devient un garde du corps/objet de ses parasites manipulateurs

Il existe des cas où la motivation de l’hôte pour se déplacer est altérée par le parasite, et cela en fonction de son stade de développement.

I-B-1) Favorisation et échappement

Les moustiques ‘endormis’

Un parasite responsable de la malaria est l’unicellulaire eucaryote Plasmodium falciparum. Son hôte définitif est le moustique et tout animal susceptible d’être piqué est l’hôte intermédiaire. Ainsi contrairement aux apparences, l’Homme n’est pas l’hôte définitif du Plasmodium.

Lorsque le Plasmodium est immature (oocyste), les moustiques sont moins actifs et sont moins susceptibles d’être sujets à la prédation. Lorsque le Plasmodium est mature (sporozoite), les moustiques sont très actifs et cherchent activement un hôte pour prélever son sang. De plus, la présence de Plasmodium conduit à une diminution de l’apyrase, une enzyme du moustique qui permet de fluidifier le sang de son hôte. Ainsi, le sang reste visqueux. C’est un peu comme si l’on se retrouvait à essayer d’aspirer du miel plutôt que du thé avec une paille. Pour prélever suffisamment de sang, le moustique va alors chercher d’autres hôtes, augmentant la transmission du parasite.

a. Cycle de Plasmodium dans le moustique (orange) et dans l’Homme. b. Lien entre transmission augmentée du Plasmodium, comportement du moustique et physiologie de la peau.

Et pour la petite anecdote, Plasmodium falciparum modifierait le microbiote de la peau des humains pour qu’il libèrent des odeurs très attractives pour le moustique, augmentant également le taux de transmission du Plasmodium.

Les gamarres cachés

De même, les gammares (“crevettes”) Gamamrus pulex infectées par P.laevis au stade non-infectieux semblent utiliser plus les cachettes que les gammares non infectées. En revanche, les gammares infectés par P.laevis au stade infectieux utilisent beaucoup moins les cachettes que les gammares non infectées. La “protection” de l’hôte au stade non-infectieux et son exposition plus forte aux prédateurs au stade infectieux augmenterait la probabilité de transmission.

I-B-2) Quand l’hôte est contraint de protéger son parasite : les coccinelles garde-du-corps et les chenilles fan de métal

Cette section parle de guêpes parasitoïdes, vous pouvez retrouvez l’article dédié sur ces guêpes.

La coccinelle gardienne
La larve de guêpe Dinocampus coccinellae se développe à l’intérieur de la coccinelle Coleomegilla maculata. Il s’agit d’un exemple de bodyguard manipulation, où l’hôte protège son parasite ou sa descendance.

Comme la larve de guêpe ne dévore que les organes non vitaux comme les parties reproductrices ou les corps gras, la coccinelle continue de vivre sa vie normalement. Avant de devenir une guêpe adulte, elle sort de la coccinelle et tisse un “cocon” (pupe) entre ses pattes. A ce moment, la coccinelle se met alors à ne plus bouger du tout et à rester sur le cocon, devenant ainsi le garde du corps de son parasite. L’arme du parasite est un virus nommé DcPV (proche de la poliomyélite), qui entraîne une dégénérescence du système nerveux de la coccinelle, la paralysant. Une fois la guêpe sortie, 25% des coccinelles reprennent une vie normale comme si de rien n’était.

La chenille qui fait du ‘headbang’

On retrouve ce type de manipulation (en anglais bodyguard manipulation) chez les chenilles Thyrinteina leucocerae, qui sont parasitées par la guêpe Glyptapanteles sp. Quand les larves de guêpes ont tissé leur pupe, la chenille cesse de se nourrir. De plus, elle défend activement les pupes des prédateurs en agitant frénétiquement sa tête, comme un amateur de headbang ! Ici, les chercheurs ont remarqué qu’une des 15 larves de guêpes (larve “pirate”) restait dans la chenille pour potentiellement contrôler le comportement de protection (via la sécrétion d’octopamine, un neurotransmetteur) et se sacrifierait alors de manière altruiste pour assurer la survie de ses frères et soeurs.

L’araignée architecte

Enfin, les araignées Plesiometa argyra parasitées se mettent à tisser une toile spécifique pour qu’il puisse soutenir la pupe de sa guêpe parasite. Une forme de travail forcé !

I-B-3) Garde manger et blattes-zombies

Les larves de la guêpe émeraude Ampulex compressa se développe dans une blatte paralysée. Tout commence lorsqu’une guêpe adulte trouve une blatte. Elle injecte un venin à des endroits stratégiques et très précis. Certaines piqûres se situent dans des régions spécifiques du cerveau de la blatte. La motivation pour fuir est alors abolie (video). Lorsque la guêpe tire sur l’antenne d’une blatte pour l’emmener dans son terrier, la blatte totalement passive est zombifiée et se met à marcher vers le terrier pour être dévorée vivante. La blatte devient une marionnette pour la guêpe.

Représentation cartoon d’une blatte-zombie

I-C) Histoire bonus

Quelques mots sur le parasitisme social.

Les chenilles du papillon azuré Maculinea rebeli trompent les fourmis Myrmica schencki. Les fourmis dupées nourrissent alors la chenille en pension complète (qui consomme également les larves de fourmis en toute discrétion). De plus, la chenille parvient à se faire passer pour un individu haut classé de la société des fourmis.

Ainsi les chenilles sont mieux protégées que les larves de fourmis elles-mêmes. Et en cas de pénurie alimentaire, les fourmis tuent même leurs propres larves pour nourrir la chenille infiltrée ! Pour ce tour de passe-passe, la chenille utiliserait des substances chimiques et mimerait les signaux acoustiques des reines de fourmis.

Ironiquement, ces chenilles sont parasitées par la guêpe Ichneumon Eumerus. Pour entrer dans la fourmilière, elle libère un composé chimique qui déclenche l’agressivité entre fourmis. Pendant que les fourmis s’attaquent entre elles, la guêpe “en profite” pour pondre dans la chenille. Ici, le comportement de la société de fourmis (“hôte”) est altérée par la présence de ces deux insectes.

Il s’agit également d’un exemple de parasitisme emboîté, à la manière d’Inception.

II – Les parasites manipulateurs, un sujet d’étude en neurologie et en écologie évolutive.

A) Une omniprésence sous-estimée dans le vivant

Les exemples présentés ci-dessus ne sont qu’une petite partie de l’ensemble des parasites manipulateurs. Ils sont plus fréquents que l’on ne le croit. Ils représentent une biomasse importante [1], on estime que la moitié des espèces terrestres ont un mode de vie parasitaire [2], et il ne serait pas étonnant de découvrir d’autres exemples de manipulation du comportement encore inconnus. Certains parasites manipulateurs ont un effet important dans les écosystèmes. Les grillons et autres insectes suicidaires représentent une source de nourriture importante pour les organismes aquatiques.

B) Quelques questions ouvertes

‘Manipulation’

Ce sujet d’étude rassemble aussi bien des chercheurs en biologie moléculaire qu’en écologie évolutive. Il est surprenant de constater que les parasites manipulateurs, parfois unicellulaires, ont évolué pour contrôler le comportement de leur(s) hôte(s) à une échelle spatiale et temporelle très fine (synchronisation avec les saisons ou les jours). Bien évidemment, il est peu probable que les parasites ont décidé d’eux-mêmes qu’ils auraient un succès reproducteur plus élevé en modifiant le comportement. Il est plus probable d’affirmer qu’une mutation aléatoire (conduisant par exemple à la libération dans l’hôte d’une molécule affectant le système nerveux) a augmenté le succès reproductif de ce parasite modifié et qu’il a été sélectionné au cours de l’évolution naturelle (bien que cela reste une hypothèse).

Causalité

L’hypothèse intuitive selon laquelle les manipulations du comportement augmentent le succès reproductif et la dissémination du parasite n’est pas si évidente à démontrer rigoureusement [3]. Certaines altérations du comportement sont la conséquence du système immunitaire qui lutte contre l’infection et non la conséquence du parasite lui-même . “Personne ne s’attend à ce qu’un animal malade se comporte normalement”, pour reprendre une citation de Robert Poulin dans sa “FAQ” sur les parasites manipulateurs [4]. Le lien de causalité entre modification du comportement et augmentation de la probabilité de prédation n’est pas toujours chose simple à établir.

Dialogue moléculaire

De plus, les mécanismes moléculaires sont globalement méconnus. On sait que de nombreuses drogues peuvent modifier le comportement, en perturbant les mécanismes moléculaires de la transmission nerveuse par exemple, mais les molécules impliquées sont parfois difficiles à identifier sans ambiguïtés. Les nouveaux outils d’édition génétique (CRISPR-CAS9) et d’analyse du sécrétome (l’ensemble des molécules produites par le parasite à un temps et à un endroit donné) permettront probablement de mieux connaître ce domaine.

C) Quelques mots sur l’Homme pour conclure

Pouvoir de la communication

Enfin, quelques mots sur l’Homme dans toute cette histoire. La recherche dans le domaine des parasites manipulateurs pourrait aider à la compréhension du fonctionnement des cerveaux dans le vivant. Mieux comprendre le cycle du Plasmodium, du Trypanosome ou encore de Schistosoma permettrait de lutter contre le paludisme, la maladie du sommeil ou la bilharziose respectivement. Chez les humains, certains parasites comme l’oxyure (ver) Enterobius vermicularis semblent provoquer des démangeaisons, ce qui conduit à un comportement de grattage à l’extrémité du tube digestif. Les œufs se retrouvent alors sur les mains ce qui augmente probablement  la dispersion des œufs du parasite.

Toxoplasma gondii, parasite manipulateur du rat, infecte également les humains en se logeant dans le cerveau. Certaines études suggèreraient même une corrélation entre l’infection par Toxoplasma gondii et la schizophrénie ou avec les accidents de voiture, même si elles sont très controversées et l’infection est considérée comme bénigne [5].

Les histoires de manipulation de comportement à grande ampleur intriguent, en soulevant des questions philosophiques comme la volonté, et inspirent de nombreux films de Science-fiction (Star Trek II la colère de Khan, Stargate SG-1, Hidden 1987).

III – Pour en savoir plus

Box 1 : Vocabulaire technique sur les cycles parasitaires

On parle de cycle hétéroxène dans ce cas où il y a plusieurs hôtes dans le cycle. On distingue les hôtes intermédiaires et l’hôte définitif (reproduction sexuée). On peut également classer les cycles des parasites en fonction de la spécifité des hôtes possibles : oioxène si un seul hôte possible, sténoxène si le  spectre d’hôtes possibles est étroit, et euryxène si le spectre est  large (généraliste). La grande spécifité d’un parasite conduit parfois à  sa disparition locale. Les populations de l’escargot Biomphalaria, hôte intermédiaire du ver trématode Schistosoma mansoni, ver responsable de la bilharziose, se sont réduites lors de l’introduction de Melanoides tuberculata, un autre escargot compétiteur
Box 2 : Nature et phylogénie des parasites manipulateurs

On parle dans cet article d’une grande diversité de parasites  différents. On peut définir un parasite comme un organisme vivant sur ou  dans un autre organisme vivant. Cette interaction étroite et parfois à  long terme est positive pour le parasite mais négative pour l’hôte. Il  existe des parasites manipulateurs chez les virus, les champignons, les  bactéries, les protozoaires (des organismes unicellulaires avec un  noyau), les insectes et les vers.  Il faut noter que la distance  phylogénétique entre l’hôte et le parasite n’est pas nécessairement très  grande. Par exemple, la guêpe Bassettia pallida est parasitée et “manipulée” par une autre guêpe Euderus set.

Dans cet article [voir tableau récapitulatif des espèces citées], tous les parasites (ou presque) évoqués sont des Eucaryotes (présence d’un noyau). On distingue les Unicontes et les Bicontes.
- Dans les Bicontes, on retrouve notamment les Excavates, comme Trypanosoma gambii (maladie du sommeil) ou cruzi (maladie de Chagas), ou les Alvéolés pour ne citer qu’eux. Les Sporozoaires comme Toxoplasma ou Plasmodium (paludisme) sont des Alvéolés.
- Dans les Unicontes, on retrouve entre autres les Métazoaires (“animaux”) et les Eumycètes (“champignons”).
Cordyceps ou Massospora sont des “champignons” Eumycètes.
Les Métazoaires à symétrie bilatérienne (contrairement aux méduses et aux éponges) forment les Bilateriens. On distingue les Deutérostomiens (l’Homme est un Deuterostomien) et les Protostomiens. Les Protostomiens contiennent les Ecdysozoaires (nématodes + arthropodes) et les Lophotrochozoaires (mollusques, vers plats ou, vers annelés). Les insectes, comme les guêpes parasitoïdes Glyptapanteles ou Dinocampus, sont des Ecdysozoaires. Le ver nématomorphe Paragordius est également un Ecdysozoaire. Les Lophotrochozoaires regroupent notamment les mollusques, les vers  annélidés, les vers plats Plathelmintes et d’autres vers comme les  Acanthocephala. Les Plathelminthes désignent notamment les vers  Trématodes et Cestodes. Schistosoma (Bilharziose, non évoqué dans cet article en tant que manipulateur), Dicrocoelium (petite douve du foie) ou Gynaecotyla sont des Trématodes. Flamingolepsis est un ver Cestode.

Cette classification est ultra-simplifiée et vous pouvez visualiser ces  espèces sur cette phylogénie interactive que je vous recommande : http://lifemap.univ-lyon1.fr/explore.html  Le terme de parasite manipulateur désigne donc une grande diversité de taxons.

Malgré certains raccourcis utilisés par la suite pour des raisons de clarté, il faut garder à l’esprit qu’il est plus prudent de dire “la présence du parasite altère le comportement de l’hôte” plutôt que “le parasite manipule l’hôte pour augmenter son succès reproducteur”, formule très finaliste (voir partie II).
ParasiteHôte définitif/IntermédiaireAltération du comportementSource
Moniliformis monoliformisblatte (I) – Rat (D)phototaxie positive, fuite altérée6
Acanthocephalus anguillaeAselle (“cloporte” aquatique) (I) – Poisson (D)phototaxie positive7
Plagiorhynchus cylindraceusCloporte (I) – Oiseau (D)utilise moins les cachettes8
Gymnopallus Coques (I) – Oiseau (D)exposition en surface au lieu de s’enfouir dans la vase9
Toxoplasma gondiiRat (I) – Chat (D)perception du danger modifiée, parfois attirance vers le chat.10
Dicrocoelium dendriticumEscargot (I) – Fourmi (I) – Ruminant (D)-Escargot : sécrétion de gouttelettes de mucus- Fourmi : éloignement de la colonie au crépuscule, escalade d’une herbe et immobilisation par morsure de manière circadienne11
CordycepsFourmi (D)Escalade et immobilisation par morsure de la branche/brin d’herbe12
MassosporaCigale périodique (D)“Hyperactivité” sexuelle13
Paragordiusgrillon (I) – phrygane? (D)noyade du grillon dans un plan d’eau14
Gynaecotylaescargot (I) – Gamarre (I) – Oiseau Loridé (D)Les gamarres remontent à marée haute et s’échouent sur les plages15
Dinocampuscoccinelle (D)Immobilisation de la coccinelle sur le cocon de la guêpe (défense passive).16
Glyptapanteleschenille (D)Défense active des cocons de guêpe (mouvements violents de tête)17
Flamingolepsisartemia (I) – flamant rose (D)Agglutination des artémias, géotaxie inversée18
PlasmodiumHomme (I) – Moustique (D)activité du moustique plus forte lorsque le parasite est mature19
SchistosomaPlanorbe (I) – Homme (D)Comportement d’exploration (distance parcourue, durée des pauses) des planorbes plus importants. Agrégation.20
Schistocephalus solidusCopépode (I) – Epinoche (I)Oiseau (D)Activité du copépode réduite lorsque le parasite est immature, et augmentée lorsqu’il est mature.Prise de risque de l’épinoche : passe plus du temps à la surface (géotaxie positive) et loin des murs (thigmotaxie négative)21
Maculinea rebelisociétés de fourmis Myrmica schencki
(source de l’image)
Les fourmis considèrent les chenilles comme des larves à haute priorité. I. eumerus déclenche l’agressivité chez les fourmis22,23
Microphallus papillorobustusescargot marin (I), gamarre (I), Oiseau (D)Géotaxie inversée
Hymenoepimecis argyraphagaAraignée Plesiometa argyraL’araignée modifie sa toile pour soutenir le cocon de sa guêpe parasite.24
Box 3 : phénotype étendu. 
Cette  notion a été développée par Richard Dawkins dans un livre éponyme de  1982. En gros, les gènes ont un effet non seulement sur l’organisme  lui-même (phénotype), mais également au-delà, sur son environnement  (notion de phénotype étendu). Le comportement de l’animal hôte est le  phénotype étendu du parasite. Pour paraphraser Dawkins,  “le comportement d'un animal tend à maximiser la survie des gènes  «pour» ce comportement, que ces gènes se trouvent ou non dans le corps  de l'animal particulier qui l'exécute”.
1. Kuris, A. M. et al. Ecosystem energetic implications of parasite and free-living biomass in three estuaries. Nature 454, 515–518 (2008).
2.    Homage to Linnaeus: How many parasites? How many hosts? | PNAS. https://www.pnas.org/content/105/Supplement_1/11482.short.
3.    Poulin, R. “Adaptive” changes in the behaviour of parasitized animals: A critical review. Int. J. Parasitol. 25, 1371–1383 (1995).
4.    Poulin, R. Chapter 5 - Parasite Manipulation of Host Behavior: An Update and Frequently Asked Questions. in Advances in the Study of Behavior (eds. Brockmann, H. J. et al.) vol. 41 151–186 (Academic Press, 2010).
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14.    Libersat, F., Kaiser, M. & Emanuel, S. Mind Control: How Parasites Manipulate Cognitive Functions in Their Insect Hosts. Front. Psychol. 9, (2018).
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17.    Not Exactly Rocket Science : Parasitic wasp turns caterpillars into head-banging bodyguards. https://web.archive.org/web/20080606235637if_/http://scienceblogs.com/notrocketscience/2008/06/parasitic_wasp_turns_caterpillars_into_headbanging_bodyguard.php.
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21.    Grécias, L., Valentin, J. & Aubin-Horth, N. Testing the parasite mass burden effect on alteration of host behaviour in the Schistocephalus–stickleback system. J. Exp. Biol. 221, (2018).
22.    Thomas, J. A., Schönrogge, K., Bonelli, S., Barbero, F. & Balletto, E. Corruption of ant acoustical signals by mimetic social parasites. Commun. Integr. Biol. 3, 169–171 (2010).
23.    Thomas, J. A. & Elmes, G. W. Specialized searching and the hostile use of allomones by a parasitoid whose host, the butterfly Maculinea rebeli, inhabits ant nests. Anim. Behav. 45, 593–602 (1993).
24.    Eberhard, W. G. UNDER THE INFLUENCE: WEBS AND BUILDING BEHAVIOR OF PLESIOMETA ARGYRA (ARANEAE, TETRAGNATHIDAE) WHEN PARASITIZED BY HYMENOEPIMECIS ARGYRAPHAGA (HYMENOPTERA, ICHNEUMONIDAE). J. Arachnol. 29, 354–366 (2001).

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